Micorrizas y comunidades vegetales en bosques de Nothofagus pumilio afectados por la erupción del complejo volcánico Puyehue Cordón Caulle

Abstract

Las erupciones del tipo explosivo, tales como las ocurridas en el complejo volcánico Puyehue-Cordón Caulle (CVPCC, Patagonia-Argentina, junio 2011) expulsan violentamente material piroclástico y crean un mosaico complejo de respuesta derivado de los efectos del disturbio, que resulta en zonas estructuralmente distintas en el paisaje y en donde los gradientes de disturbio son muy variables. El vulcanismo es un evento catastrófico de origen geológico que juega un papel vital en la fisiología, ecología y evolución de los organismos, causan la muerte de organismos y remueven y/o sepultan material orgánico y suelo. Los ambientes son afectados de manera heterogénea, permitiendo que algunos organismos puedan prevalecer, recuperarse y/o adaptarse. Los bosques de Nothofagus pumilio próximos al CVPCC fueron severamente afectados por la caída y deposición de tefra (> 30 cm de espesor). La tefra sepultó el sotobosque y el suelo y en algunos casos ocasionó muerte masiva de plantas, entre otros efectos, modificando la estructura y dinámica del ambiente. Nothofagus pumilio es una especie arbórea nativa que se destaca por su importancia ecológica y socioeconómica. Las especies del género Nothofagus se encuentran extensamente colonizadas (> 70 %) por ectomicorrizas (ECM), una asociación simbiótica mutualista entre un hongo y una planta. Esta simbiosis contribuye al establecimiento y desarrollo vegetal y juega un papel crucial en el crecimiento y en la interacción de las plantas con el suelo. Esta tesis se realizó con el propósito de estudiar en los bosques de N. pumilio el impacto de la deposición de tefra, proveniente de la erupción del CVPCC, en la micorrización y regeneración en la especie dominante y en la dinámica de las comunidades vegetales, dentro del corto plazo (hasta 7 años post-erupción). Sus objetivos específicos fueron: (a) Caracterizar los sustratos (suelo y tefra) y las comunidades vegetales de bosques de N. pumilio afectados por la deposición de tefra con el fin de evaluar la dinámica a corto plazo. (b) Cuantificar la ocurrencia y la colonización de ectomicorrizas, así como la diversidad de grupos de afinidad morfológica de N. pumilio según la edad de los individuos (desde plántulas hasta adultos) y a lo largo del tiempo (a corto plazo) y de determinar su rol en la regeneración natural del ecosistema disturbado. (c) Analizar diversos factores que influyen en el desarrollo y la ectomicorrización de plantas de N. pumilio desarrollándose en la tefra, así como en la diversidad de las comunidades fúngicas de la rizósfera en los sitios afectados mediante dos ensayos a campo. Para ello, se seleccionaron cuatro bosques puros de N. pumilio con diferente grado de severidad del disturbio producido por la erupción: CS, “Ceniza seco” bosque de N. pumilio con tefra y con la mayoría del estrato arbóreo muerto; CV-, “Ceniza verde sin sotobosque” bosque de N. pumilio con tefra, con la mayoría del estrato arbóreo vivo y con poco sotobosque; CV+, “Ceniza verde con sotobosque” bosque de N. pumilio con tefra, con la mayoría del estrato arbóreo vivo y con sotobosque, y NA, considerado como “no afectado” bosque de N. pumilio sin tefra y con la mayoría del estrato arbóreo vivo. Para el estudio de las comunidades vegetales (Capítulo 2), en los años 2016 y 2018 se analizó: riqueza de especies vegetales, cobertura y diversidad del sotobosque, regeneración de N. pumilio, porcentaje de adultos muertos y verdes, cobertura del dosel arbóreo y se realizaron análisis químicos de los sustratos (tefra y suelo). En el sitio CS se encontraron 19 especies vegetales, siendo Ribes magellanicum la de mayor cobertura. En los sitios CV- y CV+ se encontraron 14 y 20 especies respectivamente, la mayor cobertura en ambos sitios la tuvo N. pumilio y ambos sitios presentaron la mayor densidad de plantas pequeñas de ésta especie, en comparación con los bosques NA y CS, respondiendo a la estrategia de “banco de plántulas” persistente en el sotobosque. El sitio NA presentó la mayor riqueza de especies vegetales (42), Gaultheria sp. tuvo la mayor cobertura y N. pumilio presentó la menor densidad de plantas pequeñas, en comparación con los sitios con tefra. La deposición de tefra redujo la riqueza y la abundancia de especies vegetales por el sepultamiento del sotobosque. La presencia de micro-sitios y la capacidad de las especies vegetales de desarrollar raíces en la tefra son características clave para la colonización de la tefra. El dosel arbóreo de los sitios CV-, CV+ y NA presentó > 80 % de los árboles adultos vivos y mayor cobertura del dosel que el sitio CS (11,9 % de árboles vivos y 66 % de cobertura). Las características químicas de la tefra se modificaron a lo largo de los años en todos los sitios, en los tres sitios el P disminuyó y el pH aumentó entre 2016 y 2018. El N-Kjeldahl y el C orgánico no variaron en los sitios CS y CV+ y aumentaron en el sitio CV-. En el Capítulo 3 se determinó la ocurrencia y cuantificación de ECM, así como también la riqueza, abundancia y diversidad de los ectomorfotipos y se analizó el crecimiento de las plantas de N. pumilio del sotobosque. De los 180 individuos de N. pumilio analizados sólo 6 plántulas de 6 meses de edad de los sitios con tefra no tuvieron ECM (2 del sitio CS, 1 del sitio CV- y 3 del sitio CV+). Las plántulas de seis meses de los sitios con tefra presentaron menor colonización que las del sitio NA, en tanto que las plantas de 3,5 y 5,5 años mostraron valores similares entre los cuatro sitios, indicando la presencia de inóculo fúngico en la tefra capaz de colonizar las raíces. Se encontraron 11 ectomorfotipos; en los sitios con tefra predominan los ectomorfotipos relacionados con inicios de procesos de sucesión, diferentes de los del sitio NA. La riqueza e índices de diversidad de ectomorfotipos de los tres sitios con tefra fueron similares entre sí y menores a los del sitio NA. Entre los taxones fúngicos encontrados en las raíces de N. pumilio desarrolladas en tefra se destacan Tomentella ellisii y Thelephora terrestris (pioneras y presentes en sucesiones primarias). En los sitios NA, CV- y CV+ se observa un aumento progresivo de las variables morfométricas de N. pumilio (longitud y diámetro del tallo y de la raíz) conforme aumenta la edad. Esta diferencia puede deberse a una mejora en las condiciones ambientales en CV- y CV+ (mejor relación C/N, mayor colonización por ECM, etc.) En CS las plantas de 3,5 años presentaron gran crecimiento y mayor a las de 5,5 años, posiblemente por el aumento de la competencia por los recursos al haber más cantidad de plantas en el sotobosque en 2018 en comparación con 2016. El Capítulo 4 presenta una aproximación a la importancia de los factores que influyen en el desarrollo y la micorrización de plantas de N. pumilio, así como la diversidad de las comunidades fúngicas del suelo y la tefra en los sitios afectados por la deposición de tefra, para ello se realizaron dos ensayos a campo (EC). EC1: en el sitio CV- se trasplantaron plántulas de N. pumilio de 6 meses que crecían en la tefra en macetas con suelo del sitio. EC2: se trasplantaron plántulas de 6 meses cultivadas en vivero de 4 familias de semillas conocidas a los sitios CS, CV+ y NA. Luego de 1 año para el EC2 y luego de 1, 4 y 5 años para el EC1 se analizó el crecimiento y comportamiento micorrícico. Todos los individuos analizados presentaron ECM. En el EC1 las plantas en tefra presentaron un aumento de la colonización y riqueza de ECM a lo largo del tiempo, no así las de suelo. Las plantas en tefra tuvieron aumentos en longitud del tallo y de la raíz a lo largo de los años, sobre todo en el último año, 2018; en las de suelo de maceta los mayores valores fueron los de 2017. En el EC2 no se encontraron diferencias entre las diferentes familias de semillas. Tampoco se encontraron diferencias en la colonización por ECM entre sitios y la riqueza de las plantas de los sitios con tefra fue menor que la del sitio sin tefra. Estos resultados remarcan que la tefra es un sustrato diferente al suelo, en cuanto a diversidad y riqueza de inóculo fúngico. En las zonas afectadas por la acumulación de tefra, se pudo notar un incremento tanto en la diversidad como en la abundancia de las especies vegetales con el tiempo. La erupción del CVPCC y consiguiente deposición de tefra generó cambios significativos en la estructura y composición del sotobosque, debido a la extensión, cantidad y calidad del material depositado. Este fenómeno ha generado disminución en la diversidad de especies vegetales y sepultó el sotobosque original. Sin embargo, durante el curso de esta investigación, se pudo observar un proceso de sucesión y recolonización de las zonas afectadas, con incrementos en riqueza, abundancia y cobertura de especies vegetales. La tefra permitió la germinación y crecimiento de las plántulas de N. pumilio, las cuales son capaces de establecerse y desarrollarse en la tefra por más de cinco años. Su regeneración en los sitios afectados fue abundante, con presencia de “bancos de plántulas” destacando un proceso de sucesión activo. La presencia de árboles productores de semillas y baja competencia en el sotobosque son características importantes que determinan su abundante regeneración. Las ectomicorrizas tienen un rol clave en el establecimiento y desarrollo de plantas jóvenes de N. pumilio en bosques disturbados con deposición de tefra, afectando positivamente su desarrollo. La ocurrencia de ectomicorrizas en casi todos los individuos estudiados destaca la importancia de esta simbiosis para el desarrollo de N. pumilio. También indica, nuevamente, que el inóculo nativo ectomicorrícico se establece rápidamente en la tefra y es capaz de colonizar las raíces de N. pumilio, aunque con menor capacidad infectiva que el inóculo que puede encontrarse en el suelo de un bosque donde no se depositó tefra. La presencia de micorrizas nativas, adaptadas al ambiente local, mejoran el establecimiento y desarrollo de las especies forestales nativas con las que se relacionan.

Explosive type volcanic eruptions, such as those that occurred in the Puyehue-Cordón Caulle volcanic complex (PCCVC, Patagonia-Argentina, June 2011) violently expel pyroclastic material and create a complex mosaic of response derived from the effects of disturbance that results in structurally distinct zones in the landscape and where disturbance gradients are highly variable. Volcanism is a catastrophic event of geological origin that plays a vital role in the physiology, ecology and evolution of organisms, causing the death of organisms and removing or burying organic matter and soil. Environments are affected heterogeneously, allowing some organisms to prevail, recover and/or adapt. Nothofagus pumilio forests close to the PCCVC were severely affected by the fall and deposition of tephra (> 30 cm thick). The tephra buried the undergrowth and soil and, in some cases, caused mass death of plants among other effects, modifying the structure and dynamics of the environment. Nothofagus pumilio is a native tree species that stands out for its ecological and socioeconomic importance. Species of the genus Nothofagus are extensively colonized (>70%) by ectomycorrhizae (ECM), a symbiotic association between a fungus and a plant. This symbiosis contributes to plant establishment and development and plays a crucial role in plant growth and their interactions with the soil. This thesis was carried out with the purpose of studying in N. pumilio forests the impact of the PCCVC tephra deposition on mycorrhization and regeneration of the dominant tree species and on plant community dynamics, within short term (up to 7 years posteruption). Its specific objectives were: a) Characterize the substrates (soil and tephra) and plant communities of N. pumilio forests affected by tephra deposition in order to evaluate the short-term dynamics. (b) Quantify the occurrence and colonization of ectomycorrhizae, as well as the diversity of morphological affinity groups of N. pumilio according to the age of the individuals (from seedlings to adults) and over time (short term) and to determine its role in the natural regeneration of the disturbed ecosystem. (c) Analyze various factors that influence the development and ectomycorrhization of N. pumilio plants developing in the tephra, as well as the diversity of the fungal communities of the rhizosphere in the affected sites through two field trials. For this, four pure N. pumilio forests were selected with different degrees of severity of the disturbance produced by the eruption: CS, “Ceniza seco” N. pumilio forest with tephra and with the majority of the adult trees dead; CV-, “Ceniza verde sin sotobosque” N. pumilio forest with tephra, and most of the tree alive and with low understory; CV+, “Ceniza verde con sotobosque” N. pumilio forest with tephra, with the majority of the tree layer alive and with understory; and NA, considered unaffected “no afectado” a N. pumilio forest without tephra and with the majority of the tree layer alive. For the study of plant communities (chapter 2), in the years 2016 and 2018 the following variables were analyzed: plant species richness, understory cover and diversity, N. pumilio´s regeneration, percentage of dead and green adults, tree canopy cover and substrates (tephra and soil) chemical analyzes were carried out. At the CS site, 19 species were found; Ribes magellanicum had the greatest coverage. In the CV- and CV+ sites, 14 and 20 species were found respectively, the greatest coverage in both sites was N. pumilio and both sites presented the highest density of small N. pumilio plants, compared to the other two sites, responding to the persistent “seedling bank” strategy in the understory. The NA site presented the highest richness (42 species), Gaultheria sp. had the highest coverage and the density of small N. pumilio plants was lower compared to the tephra sites. Tephra deposition reduced the plant species richness and abundance by burying the understory. The presence of micro-sites and the ability of plant species to develop roots in tephra are key characteristics for tephra colonization. The tree canopy of the CV-, CV+ and NA sites presented > 80% of live adult trees and greater canopy cover than the CS site (11.9% of live trees and 66% cover). The chemical characteristics of the tephra were modified over the years in all sites, in all three sites P decreased and pH increased between 2016 and 2018. Kjeldahl-N and organic C did not vary in the CS and CV+ and increased at the CV- site. In chapter 3, the occurrence and quantification of ECM was determined, as well as ectomorphotypes richness, abundance and diversity and N. pumilio´s the growth in the understory. Of the 180 N. pumilio individuals analyzed, only six, six-month-old seedlings from the tephra sites did not have ECM (2 from the CS site, 1 from the CV- site and 3 from the CV+ site). The six-month-old seedlings from the sites with tephra presented less colonization than those from the NA site, while the 3.5 and 5.5 year old plants showed similar values between the four sites, indicating the presence of fungal inoculum with the capacity of colonizing roots in the tephra. In total, 11 ectomorphotypes were found; ectomorphotypes related to the beginnings of succession processes predominate in the sites with tephra, different from those of the NA site. Ectomorphotypes richness and diversity indices of the three tephra sites were similar to each other and lower than those of the NA site. Among the fungal taxa found in the roots of N. pumilio developed in tephra, Tomentella ellisii and Thelephora terrestris stands out (pioneers and present in primary successions). In the NA, CV- and CV+ sites, a progressive increase in the morphometric variables of N. pumilio (length and diameter of the stem and root) was observed as age increases. This difference may be due to an improvement in environmental conditions in CV- and CV+ (better C/N ratio, greater ECM infection, etc.) In CS, the 3.5-year-old plants showed great growth and greater growth than the 5.5 years, possibly due to increased competition for resources as there were more plants in the understory in 2018 compared to 2016. Chapter 4 refers to two field experiments (EC). EC1: at the CV site, six-month-old N. pumilio seedlings growing on the tephra were transplanted into pots with soil from the site. EC2: Nursery-grown 6-month-old seedlings from four known seed families were transplanted to the CS, CV+, and NA sites. After 1 year for EC2 and after 1, 4 and 5 years for EC1, growth and mycorrhizal behavior were analyzed. All analyzed individuals presented ECM. In EC1, plants on tephra showed an increase in ECM colonization and richness over time, but not those on soil. Plants growing in tephra had increases in stem and root length over the years, especially in the last year, 2018; In pot soil, the highest values were those of 2017. In EC2, no differences were found between the different seed families. There were also no differences in ECM colonization between sites and the plant richness of the sites with tephra was lower than that of the site without tephra. These results highlight that tephra is a different substrate than soil, in terms of diversity and richness of fungal inoculum. In the areas affected by the accumulation of tephra, an increase in both the diversity and abundance of plant species could be observed over time. The eruption of the PCCVC and subsequent tephra deposition generated significant changes in the structure and composition of the understory, due to the extent, quantity and quality of the material deposited. This phenomenon has generated a decrease in the diversity of plant species and buried the original vegetation. However, during the course of this research, a process of succession and recolonization of the affected areas could be observed, with increases in richness, abundance and coverage of plant species. The tephra allowed the germination and growth of N. pumilio seedlings, which were capable of establishing and developing in the tephra for more than five years. Its regeneration in the affected sites was abundant, with the presence of “seedling banks” highlighting an active succession process. Seed-producing trees and low competition in the understory are important characteristics that determine their abundant regeneration. Ectomycorrhizas have a key role in the establishment and development of young N. pumilio plants in forests disturbed with tephra deposition, positively affecting their development. The occurrence of ectomycorrhizae in almost all the individuals analyzed highlights the importance of this symbiosis for the development of N. pumilio. It also indicates, again, that the native ectomycorrhizal inoculum quickly establishes itself in the tephra and is capable of colonizing N. pumilio´s roots, although with a lower infective capacity than the inoculum that can be found in the soil of a forest where no tephra was deposited. The presence of native mycorrhizae, adapted to the local environment, improves the establishment and development of the native forest species with which they are related.